Аронофски родился в Бруклине и окончил высшую школу Эдварда Р. Мари, потом начал изучать кадры с натуральным движением и анимацию в Гарвардском университете. Его наиболее знаковый фильм, Supermarket Sweep, выиграл международные премии и стал национальным финалистом награды Студенческой Академии в 1991 года. В 1994, он получил степень M.F.A. по режиссуре Американского института кино. AFI повторно наградил Аронофского в 2001 престижной медалью Franklin J. Schaffner Alumni.
В 1996 году Аронофски и его партнер продюсер Эрик Уотсон учредили компанию по производству Protozoa Pictures для разработки будущих проектов (позднее Protozoa образовала анимационную компанию Amoeba Proteus).
Режиссерский дебют Даррена Аронофски «π» принесл ему несколько наград, включая премию за режиссуру на кинофестивале 1998 года «Санденс» и премию «Независимый дух» за лучший первый киносценарий. Премьера его второй картины, «Реквиема по мечте», состоялась на Каннском кинофестивале 1999 года. Лента покорила и критиков, и зрителей, заслужив пять номинаций на «Независимый дух», в том числе за лучший полнометражный фильм и за лучшую режиссуру.
